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I primi abitanti del luogo furono le popolazioni liguri di stirpe preindoeuropea, seguiti poi dai Celti nel V secolo a.C. (da cui si fa derivare il toponimo "ago" che indicava le proprietà terriere). Dopo la conquista romana e la caduta dell'impero d'occidente, Dairago conobbe un nuovo periodo di splendore nel basso medioevo, quando fu capopieve ed uno dei capoluoghi storici del Contado di Burgaria, una delle contee che suddividevano la marca di Lombardia, durante le dominazioni di Longobardi, Franchi e in parte sotto il Sacro Romano Impero Germanico.

Il più antico documento scritto conservato è una pergamena altomedioevale, risalente all'anno 922 in cui è nominato Domenico da Inveruno, arciprete della chiesa di San Genesio in "Dayrago", la quale fu retta in seguito da un prevosto ed ebbe considerevole importanza in campo religioso quanto in quello sociale: il "Liber Notitiae Sanctorum Mediolani", del 1280 di Goffredo da Bussero, elenca nella giurisdizione della pieve di Dairago ben 46 chiese.

San Genesio divenne successivamente una collegiata, ossia residenza di un capitolo di canonici. Col passare del tempo il potere della pieve si indebolì a scapito della pieve confinante di Corbetta ed il capitolo venne soppresso nel 1454. Di tutti questi secoli rimangono pochissime testimonianze: il borgo veniva considerato un comune rurale retto da un console ed un comune religioso, visto che la maggior parte dei terreni e quindi dei profitti da essi ricavati, erano devoluti a favore degli enti religiosi presenti sul territorio. La famiglia dairaghese più importante fu quella dei Della Croce che aveva rapporti con il potere ecclesiastico e con gli altri proprietari; inoltre a questa famiglia appartennero molti prevosti, nonché numerosi canonici.

Dopo l'arrivo degli spagnoli il territorio della pieve di Dairago, costituente feudo camerale, fu venduto a Castellano Maggi (1538), poi passò al nipote Cesare Maggi ed alla figlia di quest'ultimo, Ippolita, moglie del Marchese Alfonso Gonzaga di Castel Goffredo, che a sua volta vendette il feudo nel 1570 a Giovan Battista Arconati. Dopo una controversia, la Regia camera riprese il feudo e lo concesse a Giovanni Battista Lossetti di Vogogna nel 1652: Dairago e le altre località rimasero sotto la giurisdizione Lossetti-Mandelli fino alla soppressione del potere feudale.

Durante tutto il Medioevo il paese non conobbe sviluppi urbanistici né demografici, a tal punto che nel Settecento contava meno di 500 abianti e venne ad essere uno dei centri minori della sua stessa pieve. Isolato nella campagna, retto da un'economia prevalentemente agricola fino al secondo dopoguerra, Dairago ebbe un progressivo degrado, con la conseguente perdita dell'indipendenza comunale (nel 1868 perché era di popolazione inferiore ai 1500 abitanti che riacquisterà solo nel 1957) ed il distacco di molte parrocchie dal suo vicariato, fino all'eliminazione dell'ordinamento plebano ed alla formazione dei decanati (1972): ora è membro del decanato di Castano Primo.